Thị trấn Tĩnh Túc được thành lập vào năm 1963, ban đầu là một đơn vị hành chính trực thuộc tỉnh Cao Bằng.

Đến năm 1981, thị trấn chuyển về trực thuộc huyện Nguyên Bình.

Đến năm 2019, thị trấn Tĩnh Túc được chia thành 11 tổ dân phố, đánh số từ 1 tới 11 và 2 xóm: Phiêng Cà, Thôm Ổ.

Ngày 9 tháng 9 năm 2019, sáp nhập hai tổ dân phố 2 và 3 vào tổ dân phố 1, sáp nhập ba tổ dân phố 4, 5, 6 thành tổ dân phố 2, sáp nhập ba tổ dân phố 7, 8, 9 thành tổ dân phố 3, sáp nhập hai tổ dân phố 10 và 11 thành tổ dân phố 4, sáp nhập hai xóm Phiêng Cà và Thôm Ổ thành xóm Thôm Phiêng.[4]